Die Erstbeschreibung der Hautpanzerung bei Schlangen - Shijiazhuang Schwanensee Co., Ltd

Scientific Reports Band 13, Artikelnummer: 6405 (2023) Diesen Artikel zitieren

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Osteoderme, auch Hautpanzer genannt, spielen häufig eine Rolle bei der Abwehr von Raubtieren. Das Vorkommen von Osteodermen ist sehr unregelmäßig über die Squamat-Phylogenie verteilt und wurde bei Schlangen nicht gefunden. In dieser Studie haben wir nach möglichen Schlangenarten gesucht, die von einer solchen Rüstung zum Schutz ihres Körpers profitieren würden, wobei wir uns hauptsächlich auf Fossilienarten mit defensiver Schwanzdarstellung konzentrierten. Wir untersuchten die Schwanzmorphologie von 27 Schlangenarten aus verschiedenen Familien mittels Mikrocomputertomographie (µCT) und Mikroradiographie. Wir haben Hautpanzer bei vier Arten von Sandboas (Erycidae) entdeckt, die ebenfalls vergrößerte und stark veränderte Schwanzwirbel aufweisen. Dies ist die erste Beschreibung der Hautpanzerung bei Schlangen. Rekonstruktionen des Ahnenzustands ergaben, dass sich Osteoderme bei Erycidae wahrscheinlich einmal oder mehrmals entwickelten. Bei keiner anderen untersuchten Schlangenart haben wir Osteoderme gefunden. Dennoch sind ähnliche Strukturen von nicht verwandten Schuppentiergruppen wie Gerrhosauriden und Geckos bekannt. Dies unterstützt die Idee einer zugrunde liegenden tiefen Entwicklungshomologie. Wir schlagen die Hypothese vor, dass Osteoderme Sandboas wie die „Brigandinenrüstung“ mittelalterlicher Krieger schützen. Wir interpretieren es als einen weiteren Bestandteil der umfassenden Verteidigungsstrategie der Sandboas.

Bei Tetrapoden gibt es eine große Vielfalt an Hautelementen, darunter Osteoderme, Hautschuppen und Lamina calcarea1. Während Hautschuppen und Lamina calcarea eher einzigartig und typisch für Gymnophionane2,3,4 und einige Frösche5,6,7 sind, kommen Osteoderme bei Vertretern der meisten wichtigen taxonomischen Abstammungslinien vor1. Ein Osteoderm ist eine Strukturkategorie mineralisierter Organe, die in die Dermis eingebaut sind8,9. Die Literatur ist voll von routinemäßig verwendeten Synonymen wie „Dermal Ossification“, „Dermal Plate“, „Dermal Armour“, „Osteoscute“ und „Scute“10,11,12,13,14. Bei den meisten Tetrapoden sind Osteoderme erst im Erwachsenenalter vorhanden1,15 und über ihre Entwicklung während der Ontogenese ist bemerkenswert wenig bekannt16,17.

Osteoderme wurden bei Stammtetrapoden18,19, Amphibien20, Lepidosauriern21,22, Archosauriern11,23,24 und einigen Synapsiden25,26,27 nachgewiesen. Obwohl die dermale Ossifikation taxonomisch weit verbreitet ist, ist ihre spezifische phylogenetische Verteilung über die Abstammungslinien hinweg äußerst unregelmäßig. Versuche, die Entwicklung der dermalen Ossifikation zu rekonstruieren, ergaben widersprüchliche Szenarios. Die Idee einer konvergenten Evolution von Osteodermen, die in Amniotes28 vertreten wurde, wurde kürzlich durch die Hypothese einer tiefen Homologie ersetzt. Darin heißt es, dass Tetrapoden über eine plesiomorphe latente Fähigkeit (genetisch, zellulär, entwicklungsbedingt und strukturell) verfügen, solche Strukturen zu bilden11,25,29.

Osteoderme wurden bei Vertretern der meisten wichtigen Abstammungslinien der Lepidosaurier29,30,31 gemeldet, z. B. bei Sphenodontidae32, Gekkota22,33,34, Scincoidea35, Lacertoidea36, Anguimorpha21,37,38,39 und Iguania40 sensu41. In einigen Familien sind Osteoderme weit verbreitet, z. B. bei Cordyliden, Gerrhosauriden, Scinciden und Anguiden42,43. Andererseits weisen in Iguania oder Gekkotans nur wenige von Hunderten Arten gut entwickelte Osteoderme auf29. Es wurde wiederholt berichtet, dass sie bei allen Schlangen, Amphisbaeniern, Dibamiden, Teiiden und Gymnophthalmiden fehlen1,29. Für die detaillierte Zuordnung des Vorhandenseins/Fehlens von Osteodermen zu einem phylogenetischen Stammbaum von Squamaten siehe die Übersicht von Williams und ihren Kollegen29.

Die dermale Ossifikation bei Squamat-Reptilien war im letzten Jahrzehnt ein heißes Thema, da die Entwicklung und Verfügbarkeit von Geräten zur Mikrocomputertomographie (µCT) die Untersuchung dieses Phänomens erleichtert hat14. Die Nicht-Invasivität der µCT macht es einfach, Hunderte von Museumsexemplaren und Fossilien zu untersuchen und spezifische Hypothesen zu testen44,45,46,47,48. Darüber hinaus ermöglichen In-vivo-Protokolle13 Längsschnittstudien mit wiederholten Messungen an lebenden Kleintieren49. Mit zunehmendem Wissen über das Vorhandensein von Osteodermen in Squamaten können wir Hypothesen über deren Funktion aufstellen. Da sich Osteoderme meist am Kopf und auf der Rückseite des Körpers befinden30,42, ist die am weitesten verbreitete Hypothese über die Funktion der Hautpanzerung, dass sie dem Schutz dient22,40. Dennoch können Osteoderme zu einer Vielzahl anderer Funktionen beitragen, wie etwa der Fortbewegung50, der Thermoregulation44,51 und der Kalziumspeicherung52.

Angesichts der Tatsache, dass Hautpanzer in allen Abstammungslinien der Lepidosaurier vorkommen, ist ihr angebliches völliges Fehlen bei Schlangen mit über 3500 Arten53 etwas fraglich und kann durch die Notwendigkeit erklärt werden, die Körperflexibilität beinloser Schlangen aufrechtzuerhalten. Dermale Panzerung verringert die Beweglichkeit und Bewegungsgeschwindigkeit, wie bei Cordyliden54 gezeigt wurde. Dagegen scheinen die beinlose Blindschleicheidechse (Anguis fragilis) oder die europäische beinlose Eidechse (Pseudopus apodus), die den gesamten Körper gepanzert haben54,55, kein Problem mit schnellen Bewegungen zu haben. Daher vermuteten wir, dass es einige Schlangenarten mit gut entwickelter Hautpanzerung geben könnte. Um die Anzahl der zu untersuchenden Arten einzugrenzen, konzentrierten wir uns auf Gruppen mit einer spezifischen Strategie und Ökologie zur Abwehr von Raubtieren. Am Ende haben wir Sandboas aus der Familie Erycidae (Überfamilie Booidea) ausgewählt, einer Gruppe von Fossilienschlangen, die ihren Schwanz zur Schau stellen56, wobei der Schwanz als Reaktion auf Stress oder taktile Reize ungewöhnlich auffällig wird. Sandboas leben heimlich, die meiste Zeit versteckt im Sand57. Sie nutzen das Zeigen des Schwanzes als erfolgreiche Strategie zur Abwehr von Raubtieren56, um schwere Verletzungen an gefährdeten Körperteilen (z. B. dem Kopf) zu vermeiden. Ihr Schwanz ist meist schwer vom Kopf zu unterscheiden, da er die gleiche Form hat, weshalb der Spitzname „zweiköpfige Schlangen“58 entsteht (Abb. 1a). Bei einigen Arten ist der Schwanz rau und fühlt sich schwer an (Abb. 1b). Dieses Muster kommt häufig bei Arten mit Hautschutz vor (z. B. Szinkoid- und Anguidenechsen), was auch unser Interesse an der Suche nach Hautschutz in dieser Gruppe unterstützt. Die Morphologie ihrer Schwanzwirbel ist stark verändert59,60 und weist übermäßig gegabelte Neuralstacheln, einzigartige akzessorische Seitenfortsätze, gut entwickelte Seitenfortsätze und andere Besonderheiten auf. Unseres Wissens wurde diese einzigartige Morphologie in der Literatur nicht mit prädatorischen (oder anderen) Funktionen in Verbindung gebracht.

Struktur und Zusammensetzung der Osteoderme der Rauschwanz-Sandboa (Eryx conicus). (a) Ganzkörperfoto einer „zweiköpfigen“ Schlange; (b) das Detail grober Schuppen oben am Schwanz; (c) rekonstruierter µCT-Scan der seitlichen Hautpanzerung und des Achsenskeletts mit Rippen; (d) das Detail des Osteoderms; (e) Osteoderme aus der lateralen Dermis des kaudalen Körperteils, präpariert als Ganzes mit Alizarinrot (einfach gefärbt); (f) Querschnitt (dorsal nach oben) des kaudalen Körperteils, gefärbt mit Hämatoxylin und Eosin; (g) Detail des Osteoderms aus einem Querschnitt des kaudalen Körperteils, gefärbt mit Hämatoxylin und Eosin. Beachten Sie in (c) wurmartige Osteoderme (gelb), während das Achsenskelett und die Rippen grau sind. Osteoderme in (e) befinden sich vollständig innerhalb der Pars papillaris corii dicht unterhalb der Schuppenschicht. Die Herkunft unserer Proben (private Sammlungen von Tieren, die eines natürlichen Todes gestorben sind) hindert uns daran, das Gewebe für die Feinhistologie aufzubewahren. Die Kerne in (f, g) sind nicht sichtbar, da sie bereits abgebaut wurden. OD (Osteoderm), C (Costae), D (Dermis), M (Musculus), S (Squama). Autor: Petra Frýdlová, Jan Dudák, Milada Halašková, Markéta Riegerová und Daniel Frynta.

In dieser Studie wollten wir die Schwanzmorphologie von Fossilienschlangen und Schlangen mit zur Schau gestelltem Schwanz untersuchen, um nach Hautpanzerungen zu suchen. Wir verwendeten µCT-Bildgebung, um potenzielle Hautverknöcherungen zu erkennen. Zusätzlich zu Sandboas haben wir unseren Datensatz durch Vergleichsmaterial von Boas, Pythons und anderen Schlangengruppen ergänzt.

Insgesamt untersuchten wir 68 Exemplare von 27 Schlangenarten (Tabelle 1). Mittels µCT fanden wir eine Hautpanzerung bei vier Arten von Sandboas. Es befand sich am Schwanz und am Körper etwa vier cm vor der Kloake und war eher regelmäßig verteilt, was der Verteilung von Schuppen ähnelte. Auf der Rücken- und Außenseite kopiert es das Muster der Schuppenreihen (Abb. 1c). Im ventralen Teil hat es die Form und Lage, die den ventralen Schuppen entspricht (Abb. 2b). Die Position der Osteoderme liegt dicht unterhalb der Schuppen (Abb. 1e), was darauf hindeutet, dass jede Schuppenschicht im unteren Teil des Körpers mit Osteoderm gestützt ist. Die typischste Form der dorsalen und lateralen Osteoderme war wurmartig (Abb. 1c, d), wie bei Komodowaranen beschrieben39, ihre Dichte war jedoch nicht so hoch. Ventrale Osteoderme waren oft stäbchenförmig (Abb. 2b). Dennoch war die Variabilität in der Form der Osteoderme hoch, insbesondere bei den kleinen Exemplaren. Dies ist höchstwahrscheinlich auf die ständige Weiterentwicklung zurückzuführen. Die histologische Analyse (Hämatoxylin- und Eosin-Färbung) ergab kleine mineralisierte Osteoderme (367 × 167 µm Durchmesser), die in die Dermis eingebaut waren (Abb. 1f, g). Eine Alizarin-Färbung, die empfindlich auf mineralisiertes Gewebe reagiert, zeigte das gleiche Ergebnis. Querschnitte legten kleine Osteoderme nahe der Hautoberfläche frei, die in die oberflächliche Dermis direkt unterhalb der Schuppen eingearbeitet waren (Abb. 1e).

Visualisierung des kaudalen Körperteils und Schwanzes der Sandboas mittels µCT. (a) Eryx conicus, (b) E. colubrinus, (c) E. miliaris, (d) E. tataricus. Bei den kleinen, farbigen Strukturen handelt es sich um Osteoderme, die am Schwanz und im kaudalen Teil des Körpers vor der Kloake vorhanden sind. Die Farben richten sich nach dem Volumen (in mm3) der Osteoderme. Beachten Sie die unterschiedlichen Volumenskalen für jede Art. Osteoderme bedecken den Körper nicht durchgehend; Vielmehr sind sie einzeln über die Oberfläche im Inneren der Haut verteilt. Die Verteilung der Osteoderme ist regelmäßig und ähnelt der Verteilung von Schuppen. Stange 10 mm. Autor: Petra Frýdlová und Jan Dudák.

Wir fanden eine deutlich erkennbare Hautpanzerung bei allen außer einem der sieben erwachsenen Tiere der Rauschwanz-Sandboa (Eryx conicus) und einem subadulten Tier. Etwa vier cm vor der Kloake befand sich am Schwanz und am Körper eine Hautpanzerung (Tabelle 1, Abb. 2a; Zusatzvideo 1; SI1, SI6). Die Osteoderme waren im dorsalen und lateralen Teil des Schwanzes am dichtesten und voluminössten, was mit der mutmaßlichen antiräuberischen Funktion der Hautpanzerung übereinstimmt. Auch im ventralen Teil waren Osteoderme vorhanden. Sie bedeckten den Schwanz nicht durchgehend; Vielmehr waren sie einzeln und regelmäßig über die Oberfläche verteilt und ähnelten der Verteilung von Schuppen. Das mittlere Volumen der Osteoderme betrug 1,60E−02 mm3 (Bereich 9,74E−07–0,07 mm3).

Hautschutz kam auch bei der kenianischen Sandboa (E. colubrinus) vor. Es war jedoch nur bei einem von zehn erwachsenen Exemplaren gut entwickelt (Abb. 2b; Zusatzvideo 2; SI1, SI5). Das mittlere Osteodermvolumen betrug 0,07 mm3 (Bereich 9,93E−04–0,81 mm3). Bei zwei anderen erwachsenen Individuen war es viel weniger entwickelt, mit nur kleinen Osteodermen im ventralen Teil des Schwanzes. Wir fanden auch Hautschutz bei einem erwachsenen Exemplar von E. miliaris, der größtenteils auf dem basalen Teil des Schwanzes angebracht war (Abb. 2c; Zusatzvideo 3; SI1, SI7). Bei einem erwachsenen E. tataricus waren Osteoderme im gesamten ventralen Teil des Schwanzes vorhanden (Abb. 2d; Zusatzvideo 4; SI1, SI8). Das mittlere Osteodermvolumen in E. miliaris und E. tataricus betrug 4,19E−03 mm3 (Bereich: 1,46E−04–3,35E−02 mm3) und 5,05E−03 mm3 (Bereich 1,45E−04–0,37 mm3). jeweils. Wir fanden keine Osteoderme bei Jungtieren und Subadulten (außer E. conicus). Das Volumen der Hautpanzerung korreliert positiv mit der Körpergröße und dem Alter der Probe. Dies deutet darauf hin, dass sich Osteoderme im Laufe der Ontogenese im Erwachsenenalter bei Sandboas entwickeln.

Bei den anderen untersuchten Sandboas konnten wir keine ähnliche Hautpanzerung feststellen. Bei E. jaculus kann dies an der geringen Stichprobengröße liegen. Bei E. johnii war die Probengröße ebenfalls klein, dennoch waren diese Individuen ausgewachsen und über 20 Jahre alt. E. muelleri waren ausgewachsen und die Probengröße war ausreichend. Dennoch bestätigten wir das Vorhandensein stark ausgeprägter Veränderungen der Schwanzwirbel bei Sandboas (Abb. 3), die bei keiner anderen untersuchten Art zu finden waren. Bei den übrigen untersuchten Arten fanden wir weder Osteoderme noch veränderte Schwanzwirbel. Die Schwanzwirbel waren ziemlich gleichmäßig und nahmen in kaudaler Richtung an Volumen ab, selbst bei Arten, bei denen Schwanzdarstellungen beschrieben wurden (Abb. 3). Basierend auf diesen Ergebnissen nehmen wir an, dass Osteoderme und Modifikationen in den Schwanzwirbeln nur bei Sandboas vorkommen und dass sie möglicherweise mit der Fossilienökologie und einer speziellen Futtersuchtaktik (Beute auf Nagetierstreu in Höhlen) zusammenhängen. Um diese Hypothese zu bewerten, führten wir eine Rekonstruktion des Ahnenzustands an einem Spiegelbaum durch (Baumtopologie übernommen von Reynolds et al.61) unter Verwendung maximaler Sparsamkeit, wie in Mesquite implementiert (Abb. 4). Das sparsamste Szenario ist ein Ursprung der Hautpanzerung beim letzten gemeinsamen Vorfahren aller Eryx-Arten mit Ausnahme von E. muelleri (Sternchen in Abb. 4b) und später zwei unabhängige Verluste dieser Panzerung bei E. johnii und E. jaculus. Ein alternatives Szenario schlägt drei unabhängige Ursprünge der Hautpanzerung vor. Andere Szenarien sind weniger sparsam, z. B. wenn die Hautpanzerung eine Apomorphie der gesamten Gattung Eryx ist, ist ein weiterer Verlust bei E. muelleri erforderlich. Die Ergebnisse waren für eine alternative Baumtopologie und ML-Methode praktisch gleich (siehe SI 2–4).

Schwanz- und Schwanzmorphologie der untersuchten Schlangen, wie durch µCT ermittelt. Beachten Sie die kleinen Osteoderme, die bei E. colubrinus, E. conicus, E. miliaris und E. tataricus sichtbar sind. Veränderungen der Schwanzwirbel sind bei allen Eryx-Arten mit Ausnahme von E. jaculus erkennbar. Autorin: Petra Frýdlová und Jana Mrzílková.

Visualisierung der Ökologie, Osteoderme und Veränderungen der Schwanzwirbel im Stammbaum. (a) Fossorialität, (b) Vorhandensein von Osteodermen und (c) Vorhandensein von Schwanzwirbelmodifikationen (CVM) bei Schlangen. Rekonstruktion des Ahnenzustands unter Verwendung maximaler Sparsamkeit nach der Topologie von Reynolds et al. 2014 war er in Mesquite beschäftigt. Abkürzungen: * der mutmaßliche Ursprung der Hautpanzerung bei Sandboas, † die mögliche Unsicherheit über das Vorhandensein/Fehlen von Osteodermen aufgrund der geringen Stichprobengröße von E. jaculus. Autorin: Petra Frýdlová.

Kaudale Modifikationen sind bei allen Mitgliedern der Gattung Eryx (außer E. jaculus) vorhanden, daher ist ein einziger Ursprung beim Vorfahren dieser Gruppe das sparsamste Szenario (Abb. 4c). Wir halten beide Merkmale für wahrscheinliche morphologische Innovationen, die nur bei Erycidae vorkommen und sich an fossile Schlangen in einem prädatorischen Kontext anpassen.

Wir haben zum ersten Mal das Vorhandensein einer Hautpanzerung bei Schlangen beschrieben. Osteoderme wurden am Schwanzteil des Körpers (hauptsächlich am Schwanz) bei vier Arten von Sandboas entdeckt. Sie kamen hauptsächlich in erwachsenen Exemplaren beiderlei Geschlechts in gut vertretenen Arten (E. conicus und E. colubrinus) vor. Bei E. tataricus fanden wir sie nur bei einem sehr alten Weibchen. Das Volumen der Hautpanzerung scheint positiv mit der Körpergröße und dem Alter der untersuchten Probe zu korrelieren. Die Position der Osteoderme liegt in der Oberflächenschicht der Dermis dicht unterhalb der Schuppen und kopiert das Muster der dorsalen, lateralen und ventralen Schuppen im unteren Teil des Körpers. Es ist höchstwahrscheinlich für den passiven Schwanzschutz sowie für die Verringerung der Schwanzhautflexibilität verantwortlich. Die Form von Osteodermen ist sehr variabel, was typisch für diese Art von Skelettelementen bei Squamaten ist29. Die häufigste Form ist wurmartig und ähnelt denen, die bei Komodowaranen (Varanus komodoensis) beschrieben wurden39.

Osteoderme kommen in Squamaten häufig vor31,62, dennoch ist die spezifische phylogenetische Verteilung sehr unregelmäßig1. Unsere Daten zu Sandboas weisen auf ein ähnlich unregelmäßiges Muster hin, da sie nicht bei allen untersuchten Arten vorkommen (Abb. 4b). Das Fehlen bei E. jaculus kann mit einer geringen Stichprobengröße verbunden sein. Doch selbst wenn es später aufgedeckt wird, wird es nichts am Szenario eines unabhängigen Ursprungs ändern. Wiederholte unabhängige Entstehung und/oder Verluste von Osteodermen stützen die Idee der latenten plesiomorphen Fähigkeit der Dermis, diese Struktur bei Bedarf zu bilden11,25.

Wir schlagen eine antiprädatorische Funktion von Osteodermen in Sandboas vor, die auf (1) der kaudalen Verteilung am Körper, (2) der Fossilienökologie und (3) den Schwanzwirbelmodifikationen basiert. Sandboas sind Fossilienschlangen mit eher kurzen, kräftigen Körpern. Der Schwanz ähnelt dem Kopf, was in Kombination mit der Schwanzdarstellung dazu führt, dass die Aufmerksamkeit und Angriffe von Raubtieren auf diesen weniger verletzlichen Teil des Körpers, den Schwanz, gelenkt werden. Dies wurde von Greene56 gestützt, der die Prävalenz von Schwanzverletzungen bei verschiedenen Schlangenarten untersuchte, die den Schwanz zur Schau stellten (insbesondere E. johnii und Charina bottae). Wir gehen davon aus, dass der zusätzliche Schutz dieses Körperteils durch eine Hautpanzerung äußerst anpassungsfähig sein kann. Später schlug Hoyer63 vor, dass Verletzungen bei C. bottae in erster Linie darauf zurückzuführen sind, dass Beutetiere ihre Jungen beschützen (insbesondere Eltern von Nagetieren, die sich um Altrisie kümmern). Dementsprechend wurde die Hautpanzerung, die die Schwanzspitze verstärkt, so entwickelt, dass sie wiederholten Angriffen nicht von Raubtieren, sondern von Beutetieren standhält. Wir unterstützen diese letztere Hypothese. Sandboas fressen auf Nagetierstreu in Höhlen (eine ausführliche Übersicht über die Beute der Sandboas finden Sie unter 64). Sie dringen durch enge unterirdische Gänge in den Bau ein und jagen im Nest. Wir gehen davon aus, dass die Eltern, wenn sie zum Nest zurückkehren und den Eindringling der Schlange entdecken, ihre Angriffe auf den Schwanz richten, der das erste Objekt ist, dem sie auf dem Weg zum Nest begegnen. Gleichzeitig ist die Schlange nicht in der Lage, sich durch Beißen zu wehren, da im Gang nicht genügend Platz zum Umdrehen vorhanden ist. Daher glauben wir, dass sie ihren Schwanz passiv mit einer Hautpanzerung schützen müssen. Wir vergleichen diese Rüstung mit der Brigantinenrüstung mittelalterlicher Krieger. Unsere Hypothese wird auch durch die einzigartigen Modifikationen der Schwanzwirbel in dieser Gruppe gestützt. Bei den meisten Sandboa-Arten ist der Schwanz mit vergrößerten Wirbeln gefüllt (Abb. 3 und Referenzen59,60). Die Rekonstruktion des Ahnenzustands ergab einen Ursprung für Veränderungen der Schwanzwirbel bei Erycidae. Obwohl wir auch mehrere andere fossorielle und semifossorische (Kategorisierung nach65) Schlangenarten (z. B. Xerotyphlops, Calabaria, Xenopeltis) untersuchten, fanden wir keine ähnlichen morphologischen Anpassungen (weder Osteoderme noch Veränderungen der Schwanzwirbel), nicht einmal im näheren verwandte Lichanura. Das häufige Fehlen einer Hautpanzerung bei Schlangen kann durch den Kompromiss zwischen Flexibilität und Panzerung erklärt werden. Eine übertriebene Hautpanzerung ist in der Regel mit einer Verringerung der Geschwindigkeit und Manövrierfähigkeit verbunden54. Während Sandboas eher langsame Schlangen sind66 und die Hautpanzerung im hinteren Teil des Körpers verteilt ist, kann der Schutzvorteil (Vorhandensein einer Panzerung) die Nachteile (Flexibilität und Geschwindigkeitsreduzierung) ausgleichen. Um die funktionelle Leistung der Hautpanzerung und ihre Adaptivität bei Sandboas zu untersuchen, ist es notwendig, sie zu testen (z. B. durch den Vergleich der Hautdurchdringbarkeit an gepanzerten und nicht gepanzerten Körperteilen). Dennoch liefert die aktuelle Funktion einer bestimmten Struktur keinen ausreichenden Beweis für die Anpassungsgeschichte dieses Charakters. Es kann sich ursprünglich aufgrund einer anderen Art von Selektionsdruck (Präadaptation) entwickeln.

Die aufgedeckte Entwicklung von Osteodermen und einzigartigen Modifikationen der Schwanzwirbel bei Sandboas unterstützt die allgemeine Tendenz fossiler Arten, hochspezialisierte Morphologie, Physiologie, Ernährung und Fortbewegung anzunehmen (zusammengefasst in 67). Bei Sandboas wurden mehrere andere morphologische Anpassungen festgestellt, wie z. B. spezielle Schuppen68, die in sandigen Lebensräumen gegen Abrieb resistent sind69, eine keilförmige Grabschnauze70 und dünne und kleine Brillen71. Fossilienreptilien weisen häufig eine Miniaturisierung des Schädels und eine hochspezialisierte Schädelosteologie auf, die mit dem Graben verbunden ist72,73, was auch diätetische Einschränkungen und Spezialisierungen mit sich bringt64,74,75. Eine aktuelle Analyse, die sich auf Squamaten konzentrierte, testete, ob die Fossorialität, ein Merkmal, das die Spezialisierung in vielen verschiedenen Aspekten fördert, als evolutionäre Sackgasse fungiert65. Phylogenetische Vergleichsmethoden ergaben, dass die Übergangsraten von der Fossorialität zur Nicht-Fossorialität deutlich geringer sind als umgekehrt. Darüber hinaus zeigten sie auch, dass die Fossorialität für Schlangen eine evolutionäre Sackgasse darstellt, für Eidechsen jedoch nicht.

Sandboas verfügen über einen relativ reichen Fossilienbestand aus Fundorten in Eurasien und im Nahen Osten, der bis ins Eozän zurückreicht60,76. Ihr Herkunftsort ist umstritten; Dennoch deuten phylogenetische Szenarien darauf hin, dass die Gruppe ursprünglich in der Alten Welt strahlte77. Ein nahezu vollständiges Skelett des ältesten Erycin-ähnlichen Boids (Rageryx schmidi) aus Deutschland wird auf das frühe bis mittlere Eozän datiert70. Eine gründliche morphologische Untersuchung ergab charakteristische akzessorische Fortsätze an den Schwanzwirbeln, die nicht so ausgefeilt waren wie bei heute lebenden Arten. Darüber hinaus war das Prämaxillare nicht so keilförmig und dem Innenohr fehlten die typischen Anpassungen an eine grabende Lebensweise. Sie berichten nicht über das Vorhandensein einer Hautpanzerung, aber diese Struktur kann im Fossilienbestand kaum erhalten bleiben. Smith und Scanferla70 kamen zu dem Schluss, dass dieser Vorfahre der Erycidae und Charinidae nicht fossil war. Basierend auf den verfügbaren Fossilienbeständen aus dem Miozän71 und dem mittleren Pliozän legen Szyndlar und Schleich60 nahe, dass die meisten Vertreter der europäischen Erycidae den noch existierenden asiatischen Mitgliedern der Gattung mit gut entwickelten kaudalen Nebenfortsätzen ähnelten60 und höchstwahrscheinlich fossil waren.

Die Phylogenie der Überfamilie Booidea ist immer noch umstritten, insbesondere die Stellung von Calabaria reinhardtii78,79, die Stellung von Candoia, die Frage der Monophylie der Familie Erycidae mit den Gattungen Eryx, Lichanura, Ungaliophis, Exiliboa und Charina sowie die Verwandtschaftsbeziehungen innerhalb dieser Familie Sandboas. Wir haben uns entschieden, der konservativeren Phylogenie von Boas und Pythons von Reynolds et al.61 zu folgen. Dennoch waren die Ergebnisse vergleichbar, wenn die vollständig erfasste Phylogenie von Tonini et al.80 verwendet wurde, da die untersuchten Merkmale (Osteoderme, Schwanzmorphologie) nur innerhalb der Gruppe Erycidae vorhanden sind. Diese beiden Phylogenien unterscheiden sich auch in der Position von E. colubrinus und E. jaculus innerhalb von Sandboas. Wir bevorzugen die Position von E. jaculus von Reynolds et al.61, da sie mit den neuen molekularen Daten für die iranischen Sandboaspopulationen übereinstimmt81. Die Position von E. colubrinus ist immer noch problematisch, wie aus den Stützwerten von Reynolds et al.61 hervorgeht. Trotz dieser unsicheren Beziehungen innerhalb von Sandboas haben wir unter Verwendung beider Phylogenien die gleichen Evolutionsszenarien bezüglich des Ursprungs der Hautpanzerung aufgedeckt61,80 (SI 10–12).

Die Verteilung der Hautpanzerung innerhalb von Sandboas ist unregelmäßig. Das Fehlen bei E. jaculus kann auf die eher geringe Stichprobengröße zurückzuführen sein. Dennoch handelte es sich bei erwachsenen Exemplaren von E. johnii um ausgewachsene und alte Individuen (> 20 Jahre alt). Da das Volumen der Osteoderme positiv mit dem Alter und der Körpergröße korreliert, sollte es bei diesen Personen bereits vorhanden sein. Bei E. muelleri haben wir sechs ausgewachsene Exemplare untersucht. Trotz dieser größeren Stichprobengröße konnten wir bei dieser Art keine Hinweise auf eine Hautpanzerung feststellen. Aus evolutionärer Sicht ist es interessant, dass E. muelleri die basalste Sandboa ist (ihre Position ist über verschiedene Phylogenien hinweg stabil). Darüber hinaus weist sein Schwanz die ausgefeiltesten Wirbelfortsätze auf (Abb. 3). Wir können über die Koevolution und einen möglichen Kompromiss zwischen kaudalen Modifikationen und Hautpanzerung spekulieren, die beide eine wichtige Rolle bei der Abwehr von Raubtieren spielen. Die Art mit der am weitesten entwickelten Hautpanzerung (E. conicus) reduzierte das Volumen der kaudalen Wirbelfortsätze erheblich, was diesen mutmaßlichen Kompromiss unterstützt.

Wir waren ziemlich überrascht, dass wir beim Calabar-Grabpython (C. reinhardtii) keine Hautpanzerung fanden, da sich sein Körper sehr hart anfühlt (wie bei Gerrhosauriden, Cordyliden und Anguiden). Dennoch ergab eine detaillierte Analyse der mechanischen Eigenschaften ihrer Haut82 eine stark strukturierte lamellare Anordnung der dermalen Kollagenbündel, deutlich dicke Hautschichten und eine Verringerung der Scharnierregion zwischen den Schuppen, die in gegenseitiger Kombination einen enormen Penetrationswiderstand bieten. Die Autoren stellten die Hypothese auf, dass diese Hauteigenschaften von Calabar-Pythons als passiver Abwehrmechanismus gegen eindringende Bisse von mütterlichen Nagetieren und Raubtieren dienen. Wenn dies zutrifft, wäre dies ein Beispiel für die konvergente Entwicklung einer passiven Verteidigungsstrategie, die auf zwei unterschiedlichen morphologischen Strukturen in der Haut bei Arten mit ähnlicher Ökologie (Fossorialität, Spezialisierung auf Nagetierwelpen) basiert. Andererseits war das Fehlen einer Hautpanzerung bei Xerotyphlops vermicularis nicht so überraschend. Diese geheimnisvollen Schlangen mit kleinem Körper leben fossoriell. Aufgrund ihrer speziellen Ernährung (Myrmekophagie) halten sie sich in der Nähe von Ameisenhaufen und Termitenhügeln auf, die eine passive Verteidigung bieten. Somit wäre die Entwicklung zusätzlicher schützender morphologischer Strukturen überflüssig.

Wir können andere mögliche Schlangenarten in Betracht ziehen, die möglicherweise Hautpanzer entwickelt haben. Es wäre besonders nützlich, die verbleibenden eng verwandten Arten der Erycidae und Charinidae zu beproben. Darüber hinaus wäre es interessant, andere Fossilienarten zu untersuchen, die ihren Schwanz zur Schau stellen und sich auf das Pflücken von Nagetierwelpen spezialisiert haben (z. B. Uropeltis, Cylindrophis, Loxocemus, Calamaria). Wir haben das verfügbare Material auf MorphoSource.org83 überprüft, aber in keiner der oben genannten Gattungen Osteoderme gefunden.

Zusammenfassend lässt sich sagen, dass wir bei Sandboas verdeckte Hautpanzerungen entdeckt haben. Wir gehen davon aus, dass diese passive Verteidigungsstrategie mit Fossorialität und einer speziellen Futtersuchtaktik verbunden ist. Unsere Hypothese wird durch die spezielle Skelettmorphologie des Schwanzes gestützt, wobei stark veränderte Schwanzwirbel nahezu das gesamte Volumen des Schwanzes ausfüllen.

Wir untersuchten die Schwänze formalin- oder ethanolkonservierter Exemplare aus den Privatsammlungen von DF und PF. Wir konzentrierten uns auf die Gattung Eryx (sieben Arten), die kürzlich von Reynolds und Henderson84 überarbeitet wurde, und schlossen andere Gattungen der Überfamilie Booidea (zehn Arten) ein. . Wir haben die Stichprobe außerdem um 10 weitere Arten aus verschiedenen Schlangenfamilien (Einzelheiten siehe Tabelle 1) als Außengruppen ergänzt. Wir haben insgesamt 68 Proben untersucht, 56 Proben mit µCT und 12 Proben mit Mikroradiographie. Diese Techniken eignen sich zur Visualisierung von Hartgewebe. Im Vergleich zur Histologie reagieren sie nicht so empfindlich auf die Probenkonservierung und ermöglichen die Untersuchung größerer Probenmengen.

Wir haben die Gesamtkörperlänge (TOL), die Schnauzen-zu-Entlüftungslänge (SVL) und die Schwanzlänge (TL) aller Exemplare gemessen (Tabelle 1). Wir haben unsere Daten mit der relativen Körpergröße (SVLrel) in % vervollständigt, berechnet als SVL der Probe/mittlere SVL, die für die Art und das Geschlecht typisch ist*100 (Daten für mittlere SVLs stammen aus der Literatur, Daten und Referenzen finden Sie in Tab. S1 in SI1 ). Da 75 % die mittlere relative Größe von Squamaten zum Zeitpunkt der Reife ist85, betrachten wir Tiere mit einem SVLrel > 75 % als Erwachsene. Wir konnten viele voll oder fast ausgewachsene Tiere mit SVLrel > 90 % sammeln. Wir schneiden den Schwanz im Bereich oberhalb der Kloake ab, um die Probe in ein 60-ml-Reagenzglas zu füllen. Bei sieben ausgewählten Arten (E. conicus, E. colubrinus, E. johnii, E. muelleri, E. tataricus, Calabaria reinhardtii und Lichanura trivirgata) untersuchten wir den gesamten Körper auf der Suche nach Hautschutz.

Die µCT-Analyse wurde mit zwei verschiedenen Kegelstrahl-Mikro-CT-Scannern durchgeführt – dem Bruker SkyScan 1275 (Bruker microCT, Kontich, Belgien), der sich im Speziallabor für experimentelle Bildgebung befindet, und einem speziell angefertigten µCT-Scanner, der am Mikro-CT-Scanner betrieben wird. CT-Labor des Instituts für Experimentelle und Angewandte Physik86.

Der SkyScan 1275 eignet sich gut für das routinemäßige und schnelle Scannen größerer Probenmengen, allerdings reicht die maximal erreichbare räumliche Auflösung in manchen Fällen nicht aus. Es wurde daher für erste Vorschauscans des kompletten Sample-Sets verwendet. Jede Messung bestand aus mehreren Kegelstrahlscans, die während der tomographischen Rekonstruktion zu einem einzigen Volumen zusammengeführt wurden. Diese Technik ist eine integrierte Funktion des Scanners und ermöglicht das Scannen von Objekten, die in axialer Richtung über das Sichtfeld des Detektors hinausgehen. Die Röhre wurde bei 40 kVp und 250 µA betrieben. Jeder Scan bestand aus 1800 äquidistanten Projektionen. Die Projektionsdaten wurden mit der Bruker Nrecon-Software rekonstruiert. Die effektive Pixelgröße wurde je nach Größe der einzelnen Proben auf einen Bereich von 26 bis 51 µm eingestellt.

Basierend auf den erhaltenen Ergebnissen wurde eine Untergruppe von Proben (mit erkannten Osteodermen) für einen detaillierteren Scan mit dem speziell angefertigten Scanner ausgewählt. Mit dieser Maschine konnten wir hochauflösende Bilder und Animationen für die Veröffentlichung vorbereiten. Das System war mit einer Röntgenröhre Hamamatsu L12161-07 und einem Röntgenbilddetektor Dexela 1512 ausgestattet. Die Röhre ist eine versiegelte Mikrofokusquelle mit einem Wolframtarget und liefert eine Beschleunigungsspannung von bis zu 150 kV und einen Röhrenstrom von bis zu 500 µA. Der Detektor ist ein Aktivpixel-CMOS-Flachbildschirm, der mit einem 200 µm dicken mikrosäulenförmigen CsI-Szintillationssensor und einem 1944 x 1536 Pixel großen Auslesearray mit einem Abstand von 74,8 µm ausgestattet ist. Aufgrund der länglichen Form der gemessenen Proben wurde die helikale Scangeometrie genutzt. Die Röhre wurde bei 60 kVp und 150 µA betrieben. Das Spektrum wurde mit einem 1 mm dicken Aluminiumfilter gefiltert. Der Strahlabstand wurde auf 0,5 und der Projektionswinkelschritt auf 0,6° eingestellt. Die erreichte effektive Pixelgröße variierte je nach den Abmessungen der einzelnen Proben im Bereich von 8–15 µm. Die CT-Rekonstruktionen wurden im Volume Graphics Studio MAX (Volume Graphics GmbH, Heidelberg, Deutschland) unter Verwendung einer iterativen algebraischen Rekonstruktionstechnik durchgeführt, die im speziellen CT-Rekonstruktionsmodul enthalten ist. Die Datenanalyse, Segmentierung und Visualisierung wurden mit Bruker CTVox (Bruker microCT, Kontich, Belgien) und der Dragonfly-Software87 durchgeführt. Das Segmentierungsverfahren bestand aus zwei Schritten. Zunächst wurden die knochenähnlichen Strukturen mithilfe des Otsu-Algorithmus anhand eines Schwellenwerts ausgewählt. Anschließend wurde die Connected Component Analysis – ein integriertes Tool der Dragonfly-Software – verwendet, um die einzelnen nicht berührenden Objekte zu trennen, die aus dem Schwellenwertverfahren gewonnen wurden. Anschließend können alle segmentierten Osteoderme als einzelne Objekte behandelt und ihre Eigenschaften wie Abmessungen, Volumen, Form und Position im Raum analysiert werden.

Wir haben unsere Studie mit histologischen Methoden abgeschlossen. Wir untersuchten Proben von E. conicus, um nach mineralisiertem Gewebe zu suchen. Wir haben ein Stück Haut quer vom kaudalen Körperteil (3 cm vor der Kloake) entfernt. Die Proben wurden in 100 % Ethanol fixiert, zur Verdauung in 1,5 % Kaliumhydroxid überführt und mit der Lösung von 0,001 % Alizarin in 1 % Kaliumhydroxid gefärbt. Anschließend wurden die Proben in destilliertem Wasser gewaschen und in aufsteigenden Reihen von Glycerinlösungen in Wasser verarbeitet und in 100 % Glycerin gelagert. Die Proben wurden unter einer Stereolupe untersucht.

Um die Gewebe genauer zu untersuchen, haben wir auch histologische Schnitte angefertigt. Wir haben 2 cm des kaudalen Körperteils (2 cm vor der Kloake) von E. conicus abgetrennt. Die Proben wurden in 96 %igem Ethanol fixiert und in einer Mischung aus gleichen Teilen Ameisensäure 40 % und Natriumcitrat 20 % entkalkt88. Die Probe wurde in abgestuften Ethanolreihen dehydriert und in Paraffin eingebettet. Der gesamte Körper wurde mit einem Mikrotom quer in 7 μm-Schnitte geschnitten. Die Schnitte wurden mit Hämatoxylin und Eosin gefärbt. Die Objektträger wurden unter einem Binokularmikroskop untersucht.

Die Rekonstruktion des Ahnenzustands wurde in Mesquite v. 3.7.089 unter Verwendung maximaler Sparsamkeit und maximaler Wahrscheinlichkeit (ML) durchgeführt. Für die phylogenetischen Beziehungen verwendeten wir eine molekulare Phylogenie auf Artenebene für Boids und Pythons von Reynolds et al.61 und eine umfassende Squamat-Phylogenie von Tonini et al.80. Wir bewerteten Osteoderme als vorhanden, wenn sie als isolierte, knochenähnliche Strukturen mit hoher Dichte in der Dermis sichtbar waren, die vollständig vom Skelett getrennt waren. Die kaudalen Veränderungen wurden als vorhanden gewertet, wenn übermäßig gegabelte Neuralstacheln, einzigartige akzessorische Seitenfortsätze und/oder gut entwickelte Seitenfortsätze vorhanden waren.

Alle während dieser Studie generierten oder analysierten Daten sind in diesem veröffentlichten Artikel (und seinen ergänzenden Informationsdateien) und im Dryad-Repository (https://doi.org/10.5061/dryad.fxpnvx0wg) enthalten.

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Dieses Projekt wurde durch das Projekt „Technische Anwendungen der Mikroweltphysik“ des Europäischen Fonds für regionale Entwicklung (Nr. CZ.02.1.01/0.0/0.0/16_019/0000766) und Zuschüsse der Karlsuniversität (Kooperation Nr. 35, 36 und 41) unterstützt. PF wurde durch das Programm Nr. 204069 des Forschungszentrums der Karlsuniversität unterstützt. Wir möchten Olga Šimková für die Betreuung der Schlangen danken. Wir danken Kristina Kverková für die freundliche Verbesserung des Englischen, Alice Exnerová für die Semantik und Michael Kotyk für die Hilfe bei der mittelalterlichen Rüstungsterminologie.

Abteilung für Zoologie, Fakultät für Naturwissenschaften, Karlsuniversität, 128 43, Prag, Tschechische Republik

Petra Frýdlová, Veronika Janovská & Daniel Frynta

Abteilung für Anatomie, Dritte Medizinische Fakultät, Karlsuniversität, 100 00, Prag, Tschechische Republik

Petra Frýdlová, Jana Mrzílková & Petr Zach

Abteilung für Histologie und Embryologie, Dritte Medizinische Fakultät, Karlsuniversität, 100 00, Prag, Tschechische Republik

Milada Halašková & Markéta Riegerová

Institut für Experimentelle und Angewandte Physik, Tschechische Technische Universität in Prag, 110 00, Prag, Tschechische Republik

Jan Dudák, Veronika Tymlová und Jan Žemlička

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PF- und DF-Supervision und Konzeptualisierung; PF, JM, JD, VT, J.Ž., PZ und DF formale Analyse; PF, JM, MH, MR, JD, VT und J.®. Untersuchung; Kuratierung von PF- und VJ-Daten; PF-, JD-, VT-, J. Ž.-, MH- und MR-Visualisierung; PF, JD und DF schreiben Originalentwurf; VJ, JM, MH, PZ, J.Ž. und VT-Schreiben – Überprüfung und Bearbeitung; Alle Co-Autoren stimmten der endgültigen Version des MS zu.

Korrespondenz mit Daniel Frynta.

Die Autoren geben an, dass keine Interessenkonflikte bestehen.

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Nachdrucke und Genehmigungen

Frýdlová, P., Janovská, V., Mrzílková, J. et al. Die Erstbeschreibung der Hautpanzerung bei Schlangen. Sci Rep 13, 6405 (2023). https://doi.org/10.1038/s41598-023-33244-6

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Eingegangen: 30. Mai 2022

Angenommen: 10. April 2023

Veröffentlicht: 19. April 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-023-33244-6

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